140 лет назад в Киото появился страшный демон, которого прозвали Нечистивым королём. Он оказался безумно опасен, так как его дыхание и даже отрубленные части источали отраву, убивая всё живое. Огромными усилиями буддийский монах Фукаку победил его, разрубив сердце, но оно не исчезло, а приобрело форму двух глаз. Фукаку основал секту Мё Дхарани (или Виджая Дхарани), разделил глаза Нечистивого короля и запечатал их, наказав потомкам сделать всё, чтобы предотвратить возрождение этого чудовища.
Прошло почти полтора века, и секта стала затухать. Тогда новый глава Тацума Сугуро принял решение сделать секту частью Ордена истинного креста, отправил новое поколение учиться в Академию, а один глаз Нечестивого короля передал Мефисто.
История этого сезона начинается через несколько дней после суда над Рином. Юкио и Шуре поручают задержать вора, похитившего глаз Нечистивого короля, который был спрятан на территории Академии. Рядовая, казалось бы, миссия оборачивается катастрофой и теперь необходимо во что бы то ни стало защитить второй глаз, иначе Нечистивый король может восстать!

Сериал продолжает экранизацию оригинальной линии манги «Синий экзорцист», игнорируя концовку аниме «Синий экзорцист».